Nos caules das monocotiledôneas, como os feixes vasculares podem ser?

O caule, juntamente com as folhas e a raiz, compõe a parte vegetativa das plantas, ou seja, aquela que não está envolvida na reprodução. Suas principais funções são o suporte dos demais órgãos vegetais e a condução de água e solutos ao longo da planta. Alguns caules são adaptados a funções especiais, como o armazenamento de água ou de substâncias de reserva.

Classificação

De acordo com seu posicionamento em relação ao solo, os caules podem ser classificados como aéreos ou subterrâneos. Os caules aéreos são aqueles que se desenvolvem acima do solo. Alguns tipos de caules aéreos são: haste, tronco, estolho, estipe e colmo.A haste é um caule fino que não apresenta crescimento secundário. Ocorre, por exemplo, nas gramíneas. O tronco é um caule espessado pelo crescimento secundário e é típico da maioria das árvores. O estolho é um caule que cresce rente ao chão, como é o caso do morango. O estipe é um caule cilíndrico sem ramificações, típico das palmeiras. O colmo também é um caule sem ramificações, mas que possui nós distribuídos ao longo de seu comprimento. Um exemplo é o caule do bambu.

Os caules subterrâneos são chamados de rizomas e crescem abaixo da superfície do solo. Um exemplo é a batata-inglesa.

Estrutura e crescimento primário

O crescimento primário corresponde ao crescimento em comprimento do caule. O caule, assim como a raiz, possui um meristema apical onde ocorre uma intensa proliferação celular e a formação dos tecidos primários.O meristema apical produz estruturas que originam as folhas, chamadas de primórdios foliares, e estruturas que originam caules laterais, chamadas de primórdios de gemas.Quando examinado em corte transversal, o caule primário apresenta as seguintes camadas: epiderme, córtex e sistema vascular.A epiderme é a camada mais externa e, geralmente, é formada por uma única camada celular. Suas células são revestidas pela cutícula, substância cerosa que protege o caule e impede a perda de água.Abaixo da epiderme encontra-se o córtex, formado por células de colênquima e parênquima. O colênquima ocorre logo abaixo da epiderme e é um tecido de sustentação, principalmente de órgãos em fase de crescimento. Após o colênquima encontra-se o parênquima, um tecido envolvido principalmente no armazenamento e secreção de substâncias.Por fim, na região central, encontram-se os tecidos vasculares, ou seja, o xilema e o floema primários. Estes estão dispostos na forma de feixes, de modo que o floema ocupa sempre a posição mais externa em relação ao xilema.

Existem três principais formas de organização do sistema vascular primário dos caules. No primeiro caso, os feixes de xilema e floema formam um cilindro quase contínuo, intercalado apenas por regiões muito estreitas de tecido parenquemático. No segundo caso, os feixes de xilema e floema também estão dispostos de forma cilíndrica, porém cada feixe encontra-se afastado um do outro por uma larga faixa de parênquima. No terceiro caso, os feixes vasculares encontram-se dispersos no córtex e não formam uma medula. Este último tipo de organização é encontrado nas monocotiledôneas e nas dicotiledôneas, que não apresentam crescimento secundário.

Estrutura e crescimento secundário

Em muitas espécies de plantas os caules podem crescer também em espessura: é o chamado crescimento secundário. As espécies que apresentam crescimento secundário são chamadas de plantas lenhosas.O crescimento secundário se dá através do surgimento de novos tecidos vasculares e não vasculares. Estes tecidos secundários são formados a partir da proliferação e diferenciação de células meristemáticas do câmbio vascular e do câmbio da casca, respectivamente.Assim como na raiz, na estrutura secundária do caule, a epiderme, é substituída pela periderme. A periderme é formada por três tecidos. O mais externo é o súber, composto por células mortas revestidas por suberina, substância lipídica que evita a perda de água. O mais interno é a feloderme, composta por tecido parenquimático. Entre os dois há o câmbio da casca (ou felogênio), responsável pela produção do súber e da feloderme.Os novos tecidos vasculares se originam a partir da multiplicação e diferenciação de células do câmbio vascular. Na estrutura secundária, o xilema e floema estão posicionados radialmente, na forma de um cilindro ao longo do caule. Da mesma forma que na estrutura primária, os feixes de floema situam-se mais externamente do que o xilema.O crescimento periódico dos tecidos vasculares origina os chamados "anéis de crescimento", visíveis quando cortamos um caule lenhoso transversalmente. Em geral, os anéis são formados anualmente e, desta forma, o número de anéis pode fornecer uma estimativa da idade da árvore.

Essa estimativa, contudo, não é muito precisa, pois, além de nem todas as espécies apresentarem anéis de crescimento visíveis, há também o fato de as variações ambientais influenciarem no crescimento do sistema vascular, podendo provocar o surgimento de mais de um anel por ano.

Adaptações dos caules

Alguns caules apresentam adaptações para exercer funções especiais. A seguir veremos os seguintes exemplos: tubérculo, bulbo, gavinha e cladódio.Alguns caules possuem uma grande quantidade de tecido parenquemático e armazenam substâncias de reserva, principalmente amido. Esse tipo de caule é chamado de tubérculo e inclui espécies utilizadas na alimentação humana, como, por exemplo, a batata-inglesa.Outro tipo de caule capaz de armazenar substâncias de reserva é o bulbo. Ao redor do bulbo existem folhas modificadas chamadas de catafilos. Um exemplo de bulbo é a cebola. A parte que comemos corresponde aos seus catafilos.O caule de muitas espécies de plantas trepadeiras é adaptado para se fixar no substrato. Esta modificação é chamada de gavinha. Ocorre, por exemplo, no maracujá e na videira.

Os cladódios são caules especializados no armazenamento de água e na realização de fotossíntese. Essa adaptação ocorre principalmente em espécies que vivem em ambientes áridos, como os cactos e as suculentas.

ARTIGOS

Diferenciação dos feixes vasculares e dos elementos traqueais no rizoma de algumas Cyperaceae

Differentiation of vascular bundles and tracheary elements in the rhizome of some Cyperaceae

Ana Claudia RodriguesI; Maria Emília Maranhão EstelitaII,

IUniversidade Federal de Santa Catarina, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, 88040-900 Florianópolis, SC, Brasil.

IIUniversidade de São Paulo, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, 05508-090 São Paulo, SP, Brasil.

RESUMO

Foram analisados os rizomas de Bulbostylis paradoxa Ness, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. e Hypolytrum schraderianum Ness. O corpo primário é resultante da atividade dos meristemas apicais e do meristema de espessamento primário (MEP). Também ocorre crescimento em espessura, que é decorrente da atividade do meristema de espessamento secundário (MES). O procâmbio e o MEP originam feixes colaterais em H. schraderianum e feixes anfivasais nas demais espécies. Entretanto, todos os feixes que têm protofloema e protoxilema são de origem procambial. O MES produz floema e xilema constituindo um tecido vascular único. Elementos de vaso foram encontrados na maioria dos caules em estrutura primária e secundária, com exceção de H. schraderianum que, na estrutura secundária, contém apenas traqueídes, informação que respalda a ocorrência de crescimento secundário nas Cyperaceae. Os elementos de vaso apresentam grande variação morfológica; em estrutura primária, geralmente são mais alongados, com apêndices. Os elementos de vaso do crescimento secundário são relativamente mais curtos, apresentam apêndices e ramificações.

Palavras-chave: Cyperaceae, elemento de vaso, feixes vasculares, rizoma, traqueíde

ABSTRACT

Were analized the rhizomes of Bulbostylis paradoxa Ness, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. and Hypolytrum schraderianum Ness. The primary body results from activity of primary meristems and primary thickening meristem (PTM). Secondary growth occurs too, due to the activity of the secondary thickening meristem (STM). Collateral vascular bundles are formed from procambium and MEP in H. schraderianum, and amphivasal bundles in the other species. However, all of the vascular bundles having protophloem and protoxylem are originated from procambium. Phloem and xylem are formed from MES in a single vascular tissue. Vessel elements were present in the most of the stems in primary and secondary growth, exception to H. schraderianum that has only tracheids in the last one; this information supports the occurrence of secondary growth in Cyperaceae. The vessel elements show a great morphological variation; generally, vessel elements from the primary growth, are longer and tip of vessel elements are present. The vessel elements from secondary growth are shorter and show tip of vessel elements and branchings.

Key words: Cyperaceae, rhizome, tracheid, vascular bundles, vessel element

Introdução

As Cyperaceae são plantas herbáceas, geralmente perenes, com caules subterrâneos, onde o rizoma é o tipo predominante (Metcalfe 1971).

A organização do sistema vascular em monocotiledôneas tem sido destacada principalmente por Zimmermann & Tomlinson (1968) que analisaram o caule aéreo de Prionium (Juncaceae) e de Dracaena fragans (L.) Ker-Gawl (Zimmermann & Tomlinson 1969, 1970). Os mesmos autores apresentaram um estudo geral sobre anatomia vascular em monocotiledôneas (1972) e, posteriormente, sobre as palmeiras (1974). Ainda chama-se a atenção para o trabalho de Tomlinson & Zimmerman (1969) sobre monocotiledôneas com crescimento secundário, o de Menezes (1971) sobre a ocorrência de traqueídes de transfusão em Vellozia e o de Tomlinson & Vincent (1984) sobre diferenciação dos tecidos condutores de Rhapis excelsa (Thunb.) A. Henry ex Rehder.

As monocotiledôneas em geral, apresentam além do procâmbio, o meristema de espessamento primário (MEP), que é responsável pelo espessamento primário do caule (Rudall 1991). Algumas espécies, entretanto, apresentam também o meristema de espessamento secundário (MES) (Cheadle 1937, Tomlinson & Zimmermann 1969, Zimmermann & Tomlinson 1970, Chakroun & Hérbant 1983, Chueiri-Chiaretto 1987, Rudall 1984, 1991, Rodrigues & Estelita 2002).

Os tipos de feixes vasculares podem variar nos diferentes órgãos vegetais e em diferentes espécies; entretanto, considerando-se um órgão específico, os tipos dos feixes vasculares podem representar um caráter de valor taxonômico (Cheadle 1955).

Estudos sobre a morfologia dos elementos traqueais em monocotiledôneas foram realizados principalmente por Cheadle quando descreveu os tipos de vasos em vários órgãos (1942), indicou tendências à especialização (1943, 1944), abordou origens prováveis (1953) e empregou os vasos do metaxilema como critério taxonômico em Cyperaceae, entre outras famílias (1955). Posteriormente, Cheadle & Kosakai (1972) analisaram os elementos de vaso nas diferentes tribos de Cyperaceae.

Cheadle (1937) ainda observou em monocotiledôneas com crescimento secundário, a ocorrência de elementos traqueais ramificados provenientes do meristema de espessamento secundário (MES). Situação semelhante foi observada por Diggle & DeMason (1983) no rizoma de Yucca whipplei Torr. e por Rodrigues & Estelita (2002) no rizoma de Cyperus giganteus Vahl.

O presente trabalho tem por objetivo acompanhar as etapas de diferenciação e a organização dos feixes vasculares do procâmbio e do meristema de espessamento primário (MEP) e registrar as características estruturais dos elementos traqueais provenientes do procâmbio, do MEP e do meristema de espessamento secundário (MES), contribuindo com informações para a anatomia e taxonomia do grupo.

Material e métodos

Foram analisados os rizomas de Bulbostylis paradoxa Nees, Cyperus giganteus Vahl, C. odoratus L., Fuirena umbellata Rottb. e Hypolytrum schraderianum Ness. Exemplares de B. paradoxa foram coletados na Serra do Cipó/MG, indivíduos de C. giganteus foram provenientes do Pantanal sul-mato-grossense, C. odoratus,eF. umbellata foram coletados no jardim do Departamento de Botânica do Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo e H. schraderianum foi coletado na Reserva Ecológica da Juréia-Itatins, município de Iguape, São Paulo/SP.

Amostras dos rizomas foram fixadas em FAA 70 (Johansen 1940) e estocadas em álcool 70%; para os caules mais rígidos foram acrescidas gotas de glicerina.

Foram realizados cortes seriados dos ápices caulinares e de fragmentos em diferentes estágios de desenvolvimento. As amostras foram desidratadas em série butanólica terciária (Johansen 1940), infiltradas em acetato de butila e óleo de parafina, seguida de parafina pura e incluídas em parafina. O seccionamento foi realizado em micrótomo Reichert-Jung 2040, com navalha de aço, cuja espessura variou entre 8 a 15 mm; em seguida os cortes foram corados com safranina e azul de astra (Bukatsch 1972) ou safranina e "fast green" (Sass 1951) e montados em bálsamo-do-canadá.

Para análise dos elementos traqueais, amostras dos rizomas adultos foram maceradas em solução de peróxido de hidrogênio e ácido acético, de acordo com Franklin (1945). Para microscopia de luz, pequenas porções do macerado foram coradas com safranina e azul de astra e montadas em glicerina. A documentação das lâminas histológicas foi realizada em fotomicroscópio Olympus Vanox.

Para microscopia eletrônica de varredura, o material macerado foi desidratado em série etílica e submetido ao ponto crítico de CO2. Posteriormente as amostras foram espalhadas em suporte de alumínio, com auxílio de fita dupla face de carbono, cobertas com ouro em metalizador Baltec, modelo SCD 005 e analisadas em MEV Philips, modelo XL30.

Resultados

O corpo primário das espécies em estudo é formado pela atividade da protoderme, do procâmbio, do meristema fundamental e do meristema de espessamento primário ou MEP (figuras 1, 2). Portanto, além da atividade usual dos meristemas apicais, ocorre também a atividade do MEP, que se diferencia lateralmente, numa região subapical ao ápice caulinar (figura 1). Do MEP diferencia-se a endoderme meristemática que produzirá o córtex interno; além disso, aquele meristema também dá origem ao periciclo, que irá produzir, para dentro, feixes vasculares anfivasais ou colaterais, de acordo com cada espécie. Em fases posteriores, o periciclo muda de atividade, transformando-se no meristema de espessamento secundário ou MES, o qual origina um tecido vascular contínuo, onde o floema e o xilema se entremeiam; o tecido vascular contínuo caracteriza o crescimento secundário (figuras 3, ).

A diferenciação de um cordão procambial tem início pela formação do protofloema (

figura 4) seguido pelo protoxilema (

figura 5). Em níveis posteriores ocorre diferenciação do metaxilema contíguo ao protoxilema, o que resulta em feixes colaterais (

figuras 5-

6). À medida que o metafloema amadurece ocorre diferenciação de outros elementos do metaxilema, ao redor do floema formando um feixe anfivasal (

figuras 7-

8). No rizoma de

Hypolytrum schraderianum não são diferenciados os últimos elementos do metaxilema, portanto os feixes permanecem colaterais (

figura 9). A distribuição do metaxilema nessa espécie caracteriza um feixe colateral em forma de "V". Ainda durante a diferenciação do feixe observa-se a formação de uma bainha plurisseriada ao seu redor (

figura 9) que no final do processo, geralmente torna-se lignificada.

Durante o desenvolvimento do caule, o MEP instalase ao redor do conjunto dos feixes procambiais e forma feixes vasculares na direção centrípeta (figuras 10-11). Estes feixes diferenciam-se de forma semelhante àqueles originados do procâmbio, entretanto, não apresentam protoxilema (figuras 12-15). Formam-se feixes colaterais em Hypolytrum schraderianum e anfivasais nas demais espécies (figura 15).

As espécies apresentam também, crescimento secundário, devido a atividade do MES, onde os seus produtos são tecidos vasculares contínuos, ou seja, não se apresentam mais organizados em feixes vasculares (-).

No material dissociado, os elementos traqueais dos feixes procambiais (figuras 19-24) são anelados e espiralados no protoxilema (figura 19) e escalariformes no metaxilema (figuras 20-24). As placas de perfuração são escalariformes (figura 20) ou reticuladas com poucas barras (figuras 21-22). Ainda no metaxilema encontramse além de elementos de vaso (figuras 20-22), traqueídes (figuras 23-24). O xilema formado a partir do MEP é constituído por elementos de vaso escalariformes a reticulados, com placa de perfuração simples, terminais, transversais ou obliquas (figuras 25-27), com exceção de H. schraderianum que são escalariformes (figura 28). Esses elementos são consideravelmente alongados e geralmente apresentam apêndices (figuras 25-27). O xilema proveniente do MES é constituído por elementos de vaso (figuras 29-31), com exceção de H. schraderianum, onde só ocorrem traqueídes (figura 32). O espessamento de parede é reticulado e os elementos de vaso são relativamente mais curtos que os do MEP. Existe grande variação morfológica entre os mesmos, que além de apresentarem apêndices apresentam também ramificações nas paredes laterais. As placas de perfuração são simples (figuras 29-31).

Discussão

Os tecidos vasculares derivados do procâmbio podem formar feixes de diferentes tipos. Nos caules das monocotiledôneas esses feixes são, na maioria, anfivasais (Cheadle 1942) e apresentam-se distribuídos de forma atactostélica, como Prata et al. (2007) constataram em Bulbostylis paradoxa. Nas espécies analisadas a distribuição atactostélica é representada por feixes anfivasais, com exceção de Hypolytrum schraderianum que são colaterais.

A diferenciação do cordão procambial é semelhante nas espécies estudadas iniciando-se pela diferenciação do protofloema seguida pelo protoxilema, metaxilema e metafloema. Diferenciação semelhante foi verificada por Sharman (1942) no caule de Zea mays L. Ainda, o autor chama atenção às divisões do tipo cambiais, com células vacuoladas, entre o protofloema e o protoxilema, como verificadas anteriormente por Arber (1925) para várias monocotiledônes. Apesar de existirem muitas dúvidas no reconhecimento da existência ou não de um câmbio fascicular nos feixes vasculares das gramíneas, para Sharman (1942) há evidências da presença de um câmbio fascicular efêmero. Chakroun & Hérbant (1983) também observaram um câmbio rudimentar, com divisões tangenciais mais ou menos regulares entre o floema e o xilema dos feixes vasculares em diferenciação de Aphyllanthes monspeliensis Moore. De acordo com os últimos autores, a ocorrência de um câmbio fascicular nos feixes vasculares é relevante, apesar da sua existência ser efêmera e não originar nenhum tecido secundário. Entretanto, no presente trabalho não foi observada situação semelhante e não foram encontradas citações para as Cyperaceae.

O tipo de diferenciação dos feixes anfivasais das espécies estudadas é semelhante ao observado em Iridaceae por Rudall (1984) e em espécies de Trimezia por Chueiri-Chiaretto (1987). Entretanto, próximo ao ápice, onde os feixes vasculares estão ainda em diferenciação, o arranjo é colateral; em fases subseqüentes do desenvolvimento, são diferenciados outros elementos do metaxilema, constituindo feixes anfivasais.

Em muitas monocotiledôneas herbáceas existe pouco ou nenhum crescimento em espessura do caule, mas naquelas onde ocorre o aumento em espessura ele é iniciado pelo MEP próximo ao ápice do caule (Rudall 1991). A atividade do MEP tem sido o objetivo de trabalhos de vários autores, como DeMason (1979, 1983), Rudall (1991), Rodrigues & Estelita (2002). Menezes et al. (2005) admitem que o MEP seja constituido por dois meristemas diferentes, ou seja, um de origem do meristema fundamental (endoderme meristemática) e o outro do procâmbio (periciclo); por esta razão propõem a eliminação do termo MEP. Ressalta-se, entretanto, que ainda não foram feitos estudos que comprovem que sejam dois meristemas distintos. Todas as espécies analisadas no presente trabalho apresentam MEP, o qual produz feixes anfivasais, com exceção de Hypolytrum schraderianum, que são colaterais.

Nos feixes produzidos pelo MEP observa-se a ausência de protoxilema e os mesmos estão situados externamente aos feixes originados do procâmbio, os quais possuem protoxilema e localizam-se na região mais central do órgão. Os dados são similares aos encontrados por DeMason & Wilson (1984) em Cordyline terminalis (L.) Kunth e aos de LaFrankie (1986) em Smilacina racemosa (L.) Desf.

Em monocotiledôneas lenhosas, como algumas Asparagales, o aumento em espessura do caule ocorre através do MES (Rudall 1995). Entretanto, o MES pode ocorrer também em espécies herbáceas, como em Trimezia (Chueiri-Chiaretto 1987), Aphyllanthes monspeliensis (Chakroun & Hérbant 1983), Patersonia (Rudall 1984) e em Cyperus giganteus (Rodrigues & Estelita 2002). Esse meristema é responsável por um padrão de desenvolvimento secundário em monocotiledôneas, cujos produtos podem apresentar variações, como o tipo e a disposição dos feixes vasculares (Tomlinson & Zimmermann 1969). O MES ocorre em todas as espécies analisadas e apresenta o mesmo padrão de atividade citado anteriormente para Cyperus giganteus (Rodrigues & Estelita 2002), onde os seus produtos são tecidos vasculares contínuos, não mais organizados em feixes.

Segundo Cheadle (1937), Diggle & DeMason (1983) e Waterhouse (1987) no crescimento secundário das monocotiledôneas ocorrem apenas traqueídes. Esta característica foi observada no presente estudo apenas em Hypolytrum schraderianum, pois nas outras espécies ocorrem elementos de vaso. Essa constatação respalda a ocorrência do crescimento secundário nas Cyperaceae, citado por Rodrigues e Estelita (2002) em C. giganteus. Elementos de vaso na estrutura secundária também foram observados em Aloe vera (L.) Burm. f. (Lu & Tsai-Chiang 1976).

A ocorrência de elementos traqueais ramificados no corpo secundário foi observada também por Cheadle (1937) em outras monocotiledôneas, por Diggle & DeMason (1983) em Yucca whipplei Torr. e por Rodrigues & Estelita (2002) em C. giganteus. Esses elementos podem ser provenientes de um crescimento intrusivo, devido à contração caulinar, aparentemente presente, nos caules estudados. É conhecido que nos processos de contração de certos órgãos, geralmente são as células de parênquima que iniciam o processo ao encurtarem-se rapidamente ou colapsarem, processo que não é acompanhado pelo xilema, devido ao espessamento das paredes dos elementos traqueais. Sem espaço suficiente, os elementos traqueais tornam-se retorcidos (Thoday & Davey 1932, Estelita-Teixeira 1978). No material em estudo, pode-se admitir que os elementos de vaso, expandiram-se por crescimento intrusivo, formando ramificações ao penetrarem entre as demais células.

De acordo com Cheadle (1943) elementos de vaso com placas de perfuração escalariformes são mais primitivos do que os com placas simples. Também Cheadle & Kosakai (1972) relatam que os vasos em Hypolythreae (a qual pertence Hypolytrum) são os menos especializados dentro das Cyperaceae. No presente trabalho, só os elementos de vaso de H. schraderianum apresentam placa de perfuração escalariforme enquanto as demais espécies apresentam placa de perfuração simples.

Por outro lado, com base na presença de traqueídes no xilema secundário de Hypolytrum schraderianum e nas considerações de Cheadle (1937), Cheadle (1942), Cheadle (1943), Diggle & DeMason (1983) e Waterhouse (1987), pode-se admitir uma condição mais plesiomorfa de Hypolytrumschraderianum em relação às demais espécies.

Agradecimentos As autoras agradecem à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (Fapesp) pela bolsa de doutorado (proc. 00/01040-6) e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico (CNPq) pela bolsa de produtividade em pesquisa (proc. 300942/2005-2).

(recebido: 17 de abril de 2008; aceito: 11 de março de 2009)

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Autores para correspondência: